داستان بازی، وقایع بعد از بستهالحاقی destiny:rise of iron را روایت میکند، جایی که به دنبال حمله لژیونهای سرخ، آخرین شهر به تسخیر آنها در آمده و با مسدود شدن نور یا Light، گاردینها قدرت خود را از دست داده و پا به فرار گذاشتهاند.تکه تکه شدن اتحادی دیرینه و پخش شدن گاردینهایی که اکنون دیگر نور در وجود آنها نیست، تا قدرت بگیرند، عصارهی اصلی داستان دستینی 2 را تشکیل میدهد.